Quality Changes of Ningxia Beef Cattle By-products during Frozen Storage
王晓静, 王劲松, 徐斐然, 等.宁夏肉牛副产物不同冻藏期的品质变化[J].肉类研究, 2025, 39(4): 48-55.DOI:10.7506/rlyj1001-8123-20241017-270.http://www.rlyj.net.cn
WANG Xiaojing, WANG Jinsong, XU Feiran, et al.Quality changes of Ningxia beef cattle by-products during frozen storage[J].Meat Research, 2025, 39(4): 48-55.(in Chinese with English abstract) DOI:10.7506/rlyj1001-8123-20241017-270.http://www.rlyj.net.cn
肉牛产业是宁夏“六特”产业之一，近年来已实现规模化养殖。西门塔尔牛具有增重快、肉质鲜嫩等优势，是宁夏主要的肉牛养殖品种。随着肉牛养殖行业的发展，牛副产物产量也在不断上升。在牛副产物中，红色内脏和白色内脏分别占体质量的2.53%和5.94%[1]。目前，受制于牛副产物利用率及产品深度转化程度低，实际上只有不到10%的牛内脏被加工成食品。
我国历来有食用牛副产物的饮食习惯，如潮汕地区的牛杂火锅、四川地区的“夫妻肺片”“毛血旺”等，表明牛副产物具有较高的食用价值。研究[2]显示，牛肝蛋白质含量与牛腱部位类似，并且富含矿质物与脂肪酸；牛心富含的钾元素能够防治心肌收缩力减弱、心功能不全、低血压等，硒元素能够防治缺硒引起的各种心血管疾病；相较于其他副产物，牛肠蛋白质水平较低，然而其富含铁、钾等矿物质；牛肚则富含胃黏蛋白和胃蛋白分解酶，以及蛋白、脂类及糖类物质[3]。此外，诸如钙和铁等微量矿物质在牛肚中也广泛存在。
冷冻是肉及肉制品贮藏应用最广泛的方式之一。低温环境可以抑制微生物代谢活动，进而有效延缓肉制品的腐败进程，保持肉制品原有品质。但随着冻藏时间的延长，冰晶尺寸逐渐增大，对肉制品组织结构破坏作用增强，同时，肉制品内部脂质、蛋白质发生氧化，因此解冻后往往会出现持水力下降、蒸煮损失率增大等系列品质下降问题。脂质氧化与蛋白质氧化之间的相互影响也会影响蛋白质持水性与溶解性等，进而影响肉品质[4-5]。据统计，2018年我国冻藏牛肉产品从生产到销售产生高达11.47%的损耗，因此，研究牛副产物冻藏期损耗对其精深加工具有现实意义。
针对牛副产物，国内外相关研究主要集中于原料安全性检测[6]、品质快速检测[7]和新产品开发[8]等。国际食品法典委员会已明确规定副产物中可食类和非可食类的定义，欧盟、美国、澳大利亚、新西兰、加拿大、日本等组织或国家也对可食类副产物制定了标准。国内相关研究主要集中于宰前病理情况[9]、宰后副产物清洗[10-11]、干燥脱水[12]、涨发等预处理技术升级、休闲食品开发[13]等。目前，宰后畜禽胴体研究已经日益成熟，而有关宰后心、肝、肚、肠等副产物的基础研究相对较少，特别是宰后副产物在冷冻等条件下的品质变化机制鲜见报道。鉴于此，本研究旨在探究宁夏肉牛副产物冻藏过程中品质变化规律及其机制，为宁夏肉牛副产物的贮藏保鲜、精深加工提供数据支撑。
牛副产物源自9 头18 月龄西门塔尔牛，分别购自宁夏伊鑫瑞肉制品销售有限公司、宁夏夏华肉食品股份有限公司、宁夏涝河桥肉食品有限公司。
磷酸盐缓冲液 上海申启生物科技有限公司；丙二醛（malondialdehyde，MDA）测定测试盒 南京建成生物工程研究所；混合指示剂现用现配，将1 份甲基红乙醇溶液与5 份溴甲酚绿乙醇溶液混合。
JXFSTPRP-CL全自动制样冷磨机 上海净信实业发展有限公司；MiniVac Alpha冷冻型离心分离器 美国Scan Speed公司；Forma 994系列-20 ℃低温冰箱 美国Thermo Fisher Scientific公司；U-3900紫外-可见分光光度计、H2050R高效冷冻离心设备 日本日立公司；PS2060光色差分析仪 深圳三恩时科技有限公司；FE28 pH计、PL202-L电子天平 瑞士梅特勒-托利多公司；101-0DB电热鼓风恒温干燥箱 天津泰斯特仪器有限公司；KDN-04A半自动凯氏定氮仪 三丰精密量仪（上海）有限公司；FS-2可调高速分散均质匀浆机 常州德杜精密仪器有限公司。
1.3.1 样品处理
西门塔尔牛经屠宰放血后，45 min内取内脏（心、肝、肚、肠），倒出肚、肠中的消化残留物，剔除表面脂肪、结蹄组织，擦拭表面血渍后，置于0～4 ℃保温箱，迅速运回实验室，用锡纸、保鲜膜、塑封袋密封，贮藏于-18 ℃冰柜中，分别于1、30、60、90、180 d取样进行指标测定。
1.3.2 pH值测定
测定前分别采用pH 6.86、9.18标准磷酸盐缓冲液校正pH计，然后将电极头部插入副产物中，静置5 min以上，读取数据，每个样品测定3 次，取平均值。
1.3.3 色泽测定
测定前将牛副产物在空气中置放25 min，采用色差计对牛副产物不同区域的亮度值（L*）、红度值（a*）和黄度值（b*）进行测定，每个样品测定3 次，取平均值。
1.3.4 水分含量测定
将6 个无尘小烧杯放入105 ℃烘干设备中，烘干30 min后，在除湿器中放置30 min以降温，测定质量，记为m0。取5 g样品，质量记为m1，将装有试样的烧杯置于托盘上，并转移到105 ℃烘干设备中烘干4 h，随后及时密封并移至除湿器中降温30 min，测定质量，记为m2，按式（1）计算水分质量分数：
称取约100 g样品，以2 个样品为一组进行对照实验。实验前，利用精确至0.000 1 g的电子天平测定样品质量（m3）。将样品置于已预热至90 ℃的恒温水槽中，加热45 min后取出，冷却至室温，并放在通风良好处完全风干，测定质量，记为m4。按式（2）计算蒸煮损失率：
1.3.5 蛋白含量测定
分别精准称取（1.000 0±0.000 2）g心、肝、肚和肠样品，小心置于消化管避免损失，投入一片定氮试剂，并倒入10 mL浓硫酸。将消化管放在420 ℃消化熔炉中加热，待溶液变为清澈的蓝绿色，继续加热消化15 min。放入凯氏定氮仪中进行测定。
1.3.6 总挥发性盐基氮（total volatile basic nitrogen，TVB-N）含量和脂质氧化测定
采用微扩散技术测定TVB-N含量。将样品搅拌均匀，取20 g于带塞锥形瓶，准确加入100 mL水，摇动瓶身使其完全混合，样品均匀分散后，静置30 min后进行过滤，滤液保存于0 ℃冰箱备用。在扩散皿内室加入1 mL滤液及1 滴混合指示剂，在外室加入1 mL滤液，在扩散皿边缘涂上水溶胶，盖上磨砂玻璃盖，再从玻璃盖缝隙加入1 mL饱和碳酸钾溶液，于37 ℃保温箱内放置2 h后，冷却至室温，用盐酸标准滴定溶液滴定并计算TVB-N含量。
取适量样品进行液氮冷冻研磨，取2 g置于50 mL离心管中，加入样品9 倍体积的0.86 g/100 mL氯化钠溶液，4 ℃、2 500 r/min均质1 min后，2 500 r/min离心10 min，取上清液，按照试剂盒说明书测定MDA含量。
1.3.7 菌落总数测定
取25 g样品放入装有225 mL无菌磷酸盐缓冲溶液的匀浆仪中，8 000 r/min高速均质1～2 min，得稀释10 倍样品，取1 mL稀释10 倍，制备稀释100 倍样品，依此操作获得一系列稀释样品。随机选取各稀释系列中1～3 个稀释度样品溶液，取1 mL于无菌培养皿中，每个稀释度设置2 个平行样本，36 ℃恒温孵育2 d后进行菌落数量统计。
采用IBM SPSS Statistics 26软件进行统计分析，以P＜0.05表示差异显著。采用Excel软件进行平均值与标准差计算，并采用Origin 2024软件绘图。
由图1可知，牛肝水分含量最高、蒸煮损失率最大，L*、b*最低，pH值为6.19。这是因为牛肝本身水分含量高，蒸煮处理后水分流损失量也较大。当pH值逼近蛋白质等电点时，蛋白质与水分子的吸附作用较小，肉类产品的保水性下降。pH值在6.0左右时，肉的保水性最好、多汁性强。牛心、牛肝pH值较牛肚、牛肠更接近6.0，因此牛心、牛肝水分含量相对更高。牛肚蛋白质量分数最高，为19.53%，4 种牛副产物蛋白含量依次为牛肚＞牛心＞牛肝＞牛肠。牛肉蛋白质量分数一般为20%左右，牛副产物与牛肉蛋白含量相差不大，符合消费者的营养需求。牛心a*最大、蛋白含量适中，表明牛心色泽良好，适当条件下贮藏可保持鲜红色。
图1 4 种牛副产物品质差异雷达图
Fig.1 Radar chart showing quality differences among four bovine by-products
pH值反映氢离子含量及畜禽屠宰后肌糖原酵解速率，可以准确反映牛副产物品质[14]。由图2可知，宰后冻藏期间，牛心、牛肝pH值均呈现先下降后上升的趋势，牛心pH值在冻藏60 d达到最小值（5.82），牛肝pH值在冻藏30 d达到最小值（5.94），由此可见，牛肝的糖酵解速率明显快于牛心，这可能是因为牛肝结构较疏松，细胞间空隙较大，水分与糖原含量高于牛心，糖酵解反应物充足，乳酸积累较多；牛肠、牛肚pH值在冻藏60 d内较稳定，后期出现较小波动，说明碱性物质或酸性物质大体上稳定，未出现大量聚集。低温贮藏时，肉制品及其深加工产品会产生盐析作用，蛋白质结构改变，同时释放氢离子，pH值降低[15]。此外，畜禽宰后放血过程会导致氧气供应中断，牛心、牛肝等组织因缺氧和缺血而促进糖酵解反应，产生乳酸，ATP、ADP分解产生磷酸，磷酸和乳酸的聚集也可使pH值下降[16]，糖原无氧酵解完成后，宰后酮体pH值达到最低值。微生物或蛋白酶可使蛋白质脱氨基，并释放氢原子，也可使pH值降低[17]。牛肚、牛肠pH值波动较小，可能是因为牛肠、牛肚中胶原纤维和弹性纤维含量高、糖原含量低[18]，性质相对稳定，不易发生上述反应。
图2 不同冻藏期牛副产物pH值的变化
Fig.2 Changes in pH values of bovine by-products after different freezing periods
小写字母不同表示组内差异显著（P＜0.05）。图3～6同。
消费者对肉制品的消费意愿主要取决于色泽[19]，色泽是通过入射光源与肉制品表面组织相互作用后，反射或散射光被肉眼感知而产生的感官特性。由图3可知，牛心、牛肝L*、b*呈现显著上升趋势（P＜0.05），a*呈现显著下降趋势（P＜0.05），冻藏60 d内上升和下降速率较快，这与Pietrasik等[20]的研究结果相似。随冻藏时间的延长，牛肚、牛肠L*总体呈显著上升趋势（P＜0.05），变化相对较小。冷冻过程会导致水分向细胞外迁移，而牛肚、牛肠表面的浆膜层具有保水作用，因此未出现牛心、牛肝冻藏期间因内部水分外渗并堆积在表面形成光反射导致的L*上升现象[21]。有研究者认为蛋白质变性、持水性改变导致的色素类物质、渗出物的产生，也可能对L*产生影响[22]。牛心、牛肝b*升高与脂肪氧化有关，Yin Xiaofei等[23]研究发现，脂质氧化程度与b*呈正相关，自由基氧化反应产生羰基化合物，这些羰基化合物与副产物组织蛋白中的氨基发生反应，生成褐色色素，加速副产品褐变现象，使b*升高，a*降低。另一方面可能是由于副产物组织中的微生物在生长繁殖过程中产生大量硫化氢气体，与氧合肌红蛋白反应产生硫化肌红蛋白，硫化物呈现黄色[24]，使b*增加。
图3 不同冻藏时间牛副产物色泽的变化
Fig.3 Changes in color of bovine by-products after different freezing periods
水分是微生物生存不可或缺的成分之一[25]，水分的含量与存在形式对副产物冻藏期间的外观、质构具有重要影响。由图4a可知，与冻藏1 d相比，冻藏180 d牛肝水分质量分数由78.2%降至62.3%。牛肝组织细胞间隙大、水分含量高，因此随冻藏时间的延长，水分含量下降速率最快。牛肚、牛肠水分含量也呈现显著下降的趋势（P＜0.05），与冻藏1 d相比，冻藏180 d分别由73.8%、71.7%降至61.4%、65.4%，相较于牛心、牛肝，其下降量较小。冻藏期间，4 种副产物中水分含量均逐渐减少。究其原因，一方面，环境蒸汽压小于副产物表面蒸汽压，副产物中的冰晶以升华的方式进入周围空气[26]；另一方面，细胞间的自由水首先形成冰晶，随冻藏时间的延长，冰晶尺寸逐渐增大，细胞机械损伤程度加重，解冻后冰晶溶化形成的水分不易再使细胞复性，细胞内容物随水分流出，水分损耗增加。结合水的冻结可破坏组织蛋白的胶体性质，导致蛋白质与水分之间的相互作用减弱甚至消失。
图4 不同冻藏期牛副产物水分含量（a）和蒸煮损失率（b）变化
Fig.4 Changes in moisture content (a) and cooking loss rate (b) of bovine by-products after different freezing periods
蒸煮损失能够反映牛副产物热加工中蛋白质的热变性程度[27]，这与牛副产物中水分含量呈现负相关。由图4b可知，牛肝蒸煮损失率显著增加（P＜0.05），与冻藏1 d相比，冻藏180 d由34.4%增至42.3%；牛心、牛肚、牛肠则分别由26.8%、26.7%、25.4%增至35.4%、32.3%、28.5%（P＜0.05）。在蒸煮过程中，副产物中的蛋白质发生变性，导致肉中不易流动水含量降低，自由水含量升高[28]。随着蒸煮的进行，自由水挥发，进而产生蒸煮损失。
由图5可知，与冻藏1 d相比，冻藏180 d牛心、牛肝、牛肚、牛肠蛋白含量均呈现下降趋势（P＜0.05），分别由19.0%、18.8%、19.4%、17.1%降至16.3%、16.1%、15.2%、13.9%，其中，牛肠下降幅度最大，牛肚次之。Song Lei等[29]研究发现，牛和鸡肉制品全蛋白质、肌浆蛋白和肌原蛋白的可溶性在冻藏过程中均呈现降低趋势。对于蛋白质组分的变化，主要表现为蛋白含量减少及TVB-N含量波动。随着冻藏时间的延长，肉组织内部蒸汽压梯度增大导致小型冰晶消散、大型冰晶生成，破坏了蛋白质本身的立体结构，进而导致肽链断开、隐藏的疏水性基团暴露、蛋白质表层电荷量降低，最终使其与水分子之间的相互作用减弱，即蛋白质的亲水性与溶解性减弱。另外，冻藏过程中蛋白质氧化会导致肉的持水性下降，这是因为蛋白氧化改变了蛋白质构象，使原本包埋在内部的疏水基团暴露出来，同时形成大分子蛋白交联，蛋白分子间作用增强，而蛋白分子与水分子间的相互作用减弱。
图5 不同冻藏时间牛副产物蛋白含量的变化
Fig.5 Changes in protein content of bovine by-products after different freezing periods
MDA是脂质氧化的主要次级代谢产物之一[30]，其含量可以反映脂肪氧化程度。由图6a可知，随着冻藏时间的延长，牛心、牛肝、牛肚、牛肠MDA含量均呈上升趋势（P＜0.05），冻藏90 d内上升速率较快。冻藏180 d牛心、牛肝、牛肚、牛肠MDA含量分别为冻藏1 d的11.97、7.98、7.71、9.79 倍，氧化程度由高到低依次为牛心＞牛肠＞牛肝＞牛肚。这表明牛副产物脂质氧化程度随着冻藏时间的延长逐渐加剧。值得注意的是，MDA可与肌红蛋白反应使其氧化，导致色泽劣变。研究[31]表明，MDA可通过修饰蛋白质的氨基酸侧链，如赖氨酸、组氨酸、天冬酰胺残基等，诱导蛋白分子间相互作用，另外，MDA可与蛋白质的氨基酸残基结合形成烯胺，并引起蛋白质交联。
图6 不同冻藏期牛副产物MDA含量（a）和TVB-N含量（b）的变化
Fig.6 Changes in MDA content (a) and TVB-N content (b) of bovine by-products after different freezing periods
肉品腐坏过程往往伴随酶促作用及微生物代谢活动，蛋白质分解生成氨及多种胺类等含氮碱性物质[32]。TVB-N含量的升高与腐败菌群、内源酶活性有关[33]，TVB-N积累会使肉品产生腐败气味[34]，缩短肉品货架期。此外，TVB-N含量越高，说明蛋白分解程度越高。由图6b可知，随着冻藏时间的延长，牛心、牛肝、牛肚、牛肠TVB-N含量均显著增加（P＜0.05），冻藏180 d的TVB-N含量分别较冻藏0 d增加1.89、1.45、0.06、1.34 倍。根据GB 2707—2016《食品安全国家标准 鲜（冻）畜、禽产品》规定，冷冻畜肉中TVB-N含量应≤15 mg/100 g，在冻藏90 d时，牛心、牛肝、牛肚、牛肠TVB-N含量均接近此标准限值，冻藏180 d时已全部超标，可以界定为变质肉。因此，牛心、牛肝、牛肚、牛肠在-18 ℃冻藏的时间应不超过90 d。
由表1可知，冻藏初期，牛心、牛肝、牛肚、牛肠菌落总数均在1×104 CFU/g左右，符合新鲜肉标准。随着冻藏时间的延长，菌落总数整体呈上升趋势。牛心、牛肝在冻藏前30 d内菌落总数呈下降趋势，一方面可能是由于冻藏初期微生物需要适应低温环境，导致其生长速率较慢，另一方面pH值下降形成的酸性环境对微生物存在抑制作用。随后，牛心、牛肝菌落总数呈快速上升趋势。牛肠、牛肚菌落总数在整个冻藏期始终呈上升趋势。新鲜肉类产品的菌落总数应＜1×104 CFU/g，如菌落总数＞1×106 CFU/g，则可视为肉品已经变质[35]。在冻藏90 d，牛心、牛肝、牛肚、牛肠菌落总数均超过1×106 CFU/g，菌落总数由高到低依次为牛肠＞牛心＞牛肚＞牛肝。因此，可判定冻藏90 d的牛副产物为变质肉。
表1 不同冻藏时间牛副产物菌落总数变化
Table 1 Changes in total bacterial count of bovine by-products after different freezing periods CFU/g
冻藏时间/d牛心牛肝牛肠牛肚10.9×1040.7×1040.9×1040.7×104 300.8×1040.6×1046.2×1044.5×104 603.3×1043.2×1047.1×1046.7×104 9010.7×10510.2×10510.9×10510.5×105 18012.1×10512.8×10512.6×10511.9×105
PC贡献率越高，对原始多指标信息反映越充分[28]。由图7可知，在牛心样品中，PC1解释总方差的91.4%，PC2解释总方差的7.4%，前2 个PC的累计方差贡献率为98.8%。在牛肝样品中，PC1解释总方差的94.2%，PC2解释总方差的4.9%，前2 个PC的累计方差贡献率为99.1%。在牛肚样品中，PC1解释总方差的73.2%，PC2解释总方差的12.2%，前2 个PC的累计方差贡献率为85.4%。在牛肠样品中，PC1解释总方差的66.5%，PC2解释总方差的17.8%，前2 个PC的累计方差贡献率为84.3%。这表明前2 个PC可覆盖牛心、牛肝、牛肚、牛肠样品品质指标的绝大多数信息[35]。另外，基于各品质指标的PCA能够将不同冻藏时间牛心、牛肝、牛肚、牛肠进行有效区分。
图7 不同冻藏时间牛副产物品质指标的PCA图
Fig.7 PCA plots of various quality indicators of bovine by-products after different freezing periods
a.牛心；b.牛肝；c.牛肚；d.牛肠。图8同。
由图8可知，牛肉副产物的水分含量与其蒸煮损失率、MDA含量呈负相关。蛋白含量与MDA含量、TVB-N含量呈显著负相关（P＜0.05、P＜0.01）。牛心蛋白含量与a*呈极显著正相关（P＜0.01），其水分含量与L*、b*呈极显著负相关（P＜0.01）。蒸煮损失率与TVB-N含量、MDA含量呈极显著正相关（P＜0.01），同时，其也与L*、b*呈显著正相关（P＜0.05）。MDA含量与TVB-N含量、L*和b*呈极显著正相关（P＜0.01），且其与a*呈极显著负相关（P＜0.01）。4 种牛副产物L*与MDA含量、TVB-N含量呈正相关，揭示了肉品表面色泽与蛋白质、脂肪氧化作用之间的相关性。
图8 牛副产物品质指标相关性分析
Fig.8 Correlation analysis of various quality indicators of by-products
*.显著相关（P＜0.05）；**.极显著相关（P＜0.01）。
在牛副产物冻藏期间，牛心、牛肝pH值呈先下降后上升趋势（P＜0.05），牛肝冻藏前期pH值变化最快；L*、b*均呈显著上升趋势（P＜0.05），牛心、牛肝a*呈显著下降趋势（P＜0.05）。4 种牛副产物水分含量、蛋白含量均呈显著下降趋势（P＜0.05），MDA含量、TVB-N含量显著增加（P＜0.05），菌落总数整体呈现明显上升趋势。冻藏180 d后，牛肝蒸煮损失率最大、水分含量下降程度最大；牛肠蛋白质含量下降程度最大；牛心MDA含量、TVB-N含量增加程度最大。冻藏90 d时TVB-N含量接近GB 2707—2016限值，且菌落总数超过1×106 CFU/g，达到变质肉标准。各品质指标呈现密切的相关性。综上，宁夏肉牛心、肝、肚、肠在冻藏180 d期间发生品质劣变，牛肝保水性下降最严重，牛心脂质氧化最严重，牛肠蛋白损失最严重，建议-18 ℃冻藏时间不超过60 d。本研究结果可为深入理解宰后冻藏过程中牛副产物品质劣变机理提供参考，为牛副产物产业化发展提供理论依据。
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