发酵肉制品是指在自然或人工控制条件下，通过酶或微生物的发酵作用，使原料肉发生一系列生化及物理变化，形成具有特殊质地、色泽和风味及较长保藏期的肉制品[1]。早在2 000 年前，古罗马人用碎肉添加香辛料等制作出发酵香肠。发酵肉制品历史较为悠久，我国多采用自然发酵方法，发展较为缓慢[2]。我国传统的发酵肉制品较多，主要包括金华火腿、宣威火腿、中式香肠等；国外主要有意大利帕尔马火腿、萨拉米香肠、培根等[3]。
肉品发酵剂是一类在肉制品制造过程中使用的微生物制剂，主要用于改善肉制品的口感、质地、味道、色泽等特性。肉用发酵剂需满足以下条件：1）具有安全性，为革兰氏阳性菌，对人体无毒害作用；2）具有一定耐受性，如可在15～50 ℃条件下生长、亚硝酸盐耐受性为150 mg/kg、食盐耐受性为6%；3）具有良好的发酵特性，如发酵类型为同型发酵、具有抑菌及产生良好风味成分等作用。因此，肉用发酵剂用途较多，可通过发酵作用产生乳酸和其他有机酸，降低肉制品的pH值，增加酸度和酸味，延缓有害微生物生长，抑制腐败和变质等[4]；发酵剂在不同的肉制品中具有不同作用，如葡萄球菌可以促进香肠的口感和风味，乳酸杆菌可以改善火腿的质地和口感，酵母菌则可以促进肉类腌制和熟化进程[5]。需要注意的是，不同发酵剂会产生不同的效果和味道，因此在制作发酵肉制品时需要根据具体的配方和工艺选择适合的发酵剂。
1 肉品发酵剂研究进展
近年来，由于现用发酵菌株活性较低及功能性较差，研究人员仍在进行肉品微生物发酵剂的筛选及构建工作，适合于肉制品发酵的微生物主要有霉菌、酵母菌、凝固酶阴性葡萄球菌（coagulase-negative staphylococci，CNS）和乳酸菌等，这些菌种在原料肉中的各类代谢活动对于发酵肉制品独特风味及品质的形成具有重要意义；根据发酵剂微生物的种类，发酵剂可分为复配发酵剂和单一发酵剂；复配发酵剂相比于单一菌种制备的产品更能发挥各菌种的优势，从而改善或提升产品品质[6]。
1.1 发酵剂的来源
目前，发酵肉制品加工主要依赖于自然发酵时微生物竞争形成优势菌或是人工加入发酵剂从而快速形成优势菌，而人工加入的发酵剂一般是国内外科研人员对金华火腿、肉干、萨拉米等发酵肉制品进行菌种分离筛选及鉴定，从而获得大量适合发酵肉制品的微生物菌种[6]；除了从自然发酵肉制品中筛选外，科研人员还从奶酪、泡菜、豆豉等发酵制品中筛选出一些具有发酵潜力的菌种，如表1所示。
表1 肉品发酵剂微生物来源
Table 1 Microbial sources of meat starter cultures
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随着肉品发酵剂的深入研究，从发酵制品中分离筛选得到的菌种活性较低、益生功能较差，无法满足人们对发酵肉制品的需求及食品工业化生产的需要。近年来，生物技术的逐渐成熟激发了研究人员通过生物技术改良微生物用于发酵肉制品中的想法。菌种改良方法主要有诱变育种、原生质体融合育种、基因工程育种、蛋白质工程育种等，其基本原理及优缺点如表2所示。目前，菌种改良技术已经广泛用于蛋白酶、番茄红素、ε-聚赖氨酸、细菌素等物质的工业生产中；而将改良后的菌种用作肉品发酵剂的过程较为复杂，改良后的菌种需进行一系列的检测与鉴定才可用于食品加工过程，发展较为缓慢。Guo Bingrui等[14]将常压室温等离子体或亚硝基胍诱变得到的突变体解脂耶氏酵母N12与A13接种于酸肉中，结果表明，接菌组显著提高了游离氨基酸含量，促进酯类、醛类及醇类的产生，使酸肉具有更好的风味；并指出该菌的加入在一定程度上促进乳酸菌的生长。肉品发酵剂微生物的改良作为近几年国内外的研究热点，研究成果较少，仍需继续深入探究。
表2 菌种改良方法
Table 2 Methods for strain improvement
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1.2 发酵剂的微生物组成
1.2.1 乳酸菌
乳酸菌是指发酵糖类主要产生乳酸的一类革兰氏阳性细菌的总称，广泛用于酸乳、葡萄酒、泡菜等食品中[15]。肉品发酵剂中最常用的乳酸菌是乳酸杆菌及乳酸片球菌，其作用特点是可以利用碳水化合物发酵产生乳酸，从而降低肉制品的pH值，极大缩短发酵肉制品的生产周期；而且乳酸菌在发酵过程中能够产生一些细菌素等物质抑制有害菌及致病菌生长，具有提高产品安全性的作用[16-17]。Zhang Ying等[18]将产细菌素的植物乳植杆菌LPL-1加入低盐发酵香肠中，结果表明，该菌改变了低盐发酵香肠发酵和成熟过程中细菌群落组成，并抑制了腐败菌的生长。张开屏等[19]分析从牧区肉中分离得到的19 株乳酸菌，发现其发酵上清液对金黄色葡萄球菌和大肠杆菌的抑菌能力不同，其中对金黄色葡萄球菌抑菌性最强的是菌株F16，对大肠杆菌抑菌性最强的是菌株F19，而菌株F11与F6分别对金黄色葡萄球菌及大肠杆菌没有抑制效果。目前研究发现乳酸菌对致病菌的抑制主要是有机酸、细菌素及过氧化氢协同破坏细菌屏障、抑制酶活性和对底物的竞争作用等[20]。
部分乳酸菌具有水解蛋白质的特性，能够促进肌肉蛋白水解产生多肽及游离氨基酸，最终形成醇类、酮类、醛类及酸类等风味物质，提升产品风味[21-23]。乳酸菌水解蛋白质的机理研究较为深入，其蛋白质水解体系非常复杂，简单来说主要包括3 方面：胞壁蛋白酶将外源蛋白质初步水解为多肽、多肽通过细胞膜上的转运系统进入内部、内肽酶将其水解为游离氨基酸及小分子化合物。Wang Daixun等[24]探讨乳酸菌对发酵肉制品中蛋白质降解及氧化的调控过程。乳酸菌产生的蛋白酶种类繁多，其酶切位点也各有不同，如图1所示，乳酸菌所产生的三肽酶、二肽酶、氨肽酶等酶类对于蛋白质的分解起至关重要的作用[25]。因此，乳酸菌所产生的蛋白酶与原料肉中的内源酶共同作用于蛋白质，极大程度丰富了肉制品风味。
图1 乳酸菌蛋白质水解酶
Fig. 1 Proteolytic enzymes of lactic acid bacteria
1.2.2 CNS
CNS是发酵肉制品中重要微生物之一，是发酵肉制品中产生香味的主要菌株，其中最常用作肉品发酵剂的是木糖葡萄球菌、肉葡萄球菌及模仿葡萄球菌，它们在发酵过程中能够产生蛋白酶和脂肪酶，赋予发酵肉制品独特的风味[26]。冯美琴等[27]将模仿葡萄球菌NJ201接种到发酵香肠中，研究发现，接菌香肠的挥发性风味物质种类及含量均高于自然发酵香肠，因此模仿葡萄球菌NJ201在一定程度上促进了产品风味的形成。
除此之外，CNS具有还原硝酸盐的作用，CNS可以产生硝酸还原酶，在酸性条件下可将NO3-还原为NO2-，最终还原为NO，使肉制品形成良好色泽[28]。Hu Meizhong等[29]从腊肉中筛选出1 株新型木糖葡萄球菌P2作为肉品发酵剂，研究发现，其硝酸还原酶活性对肉制品成熟过程中特有红色的稳定性起重要作用。许多研究表明CNS具有降解生物胺的作用。刘思露等[30]筛选出4 株肉源性葡萄球菌，分别为小牛葡萄球菌8A-1、沃氏葡萄球菌5F’-2、琥珀葡萄球菌A31及沃氏葡萄球菌5F-2，研究发现，其均可选择性降解生物胺，均能降解腐胺和组胺，其中沃氏葡萄球菌5F-2和5F’-2降解组胺能力较强，降解率大于64%。
1.2.3 酵母菌
酵母菌是发酵肉制品中常见微生物之一，最常用作肉品发酵剂的是汉逊德巴利酵母，它在发酵肉制品成熟过程中发挥重要作用。酵母菌代谢过程中可以降解肉制品中的蛋白质和脂肪，产生大量酯类、醛类等香气物质，促进发酵过程中的反应增香，产生独有的酵母香味[31]；还可以形成过氧化氢酶，防止肉制品过度氧化变色[32]。Beatriz等[33]从发酵香肠中分离得到酵母菌，其中具有抗氧化和抗脂质过氧化能力的菌株分别达到70%和50%，且30%的菌株具有良好的嗅觉香气。Laura等[34]在干发酵香肠中接种汉逊德巴利酵母，发现其抑制了脂质氧化和亚硝酸盐氧化，且增加了氨基酸降解和酯酶活性物质。
1.2.4 霉菌
霉菌一般在发酵肉制品表面生长，产黄青霉和纳地青霉是发酵肉制品中常用的有益霉菌。霉菌的菌丝体能够在发酵肉制品表面形成薄膜，不仅可以赋予产品特殊的外观，还可以减少肉制品水分流失、减缓香气成分的散失、抑制其他好氧菌的生长[35]。此外，霉菌的酶系非常发达，在发酵过程中，其产生的酶类可以分解肉制品中的蛋白质和脂肪，从而增强肉制品的口感和风味[36]。蔡嘉铭等[37]在干发酵香肠中接种由宣威火腿中分离所得的枝孢菌P27，结果发现，接菌组香肠的醇类、酯类、酮类和萜类等物质含量增多，且改善香肠质构，未来可作为发酵剂应用于发酵肉制品的生产。Yu Xiang等[38]将红曲霉MJ-1加入猪肉糜中，研究发现，该菌发酵过程中，肌原纤维蛋白在发酵过程中被降解，而肌浆蛋白没有被降解；此外，还发现红曲霉可作为亚硝酸盐替代品，不仅可以改善肉糜色泽，还能降低肉糜的硫代巴比妥酸反应物（thiobarbituric acid reactive substances，TBARS）值。
1.3 复配发酵剂
复配发酵剂是由不同单一菌株组成的多菌种复合发酵剂[39]。其复配原则目前还没有明确的定论，只要菌种之间能够相互促进、不相互抑制，且复配菌种间功能互补，达到1+1＞2的效果即可；菌种复配时还要考虑菌种的分布和生长环境等众多因素，而不是将多种微生物进行随机组合。目前研究的复配发酵剂一般是根据发酵产品所需，选取具有相应功能的不同菌株进行复配，从而得到适合该类发酵产品且优于单一菌株的复合发酵剂。例如，可将乳酸菌与葡萄球菌进行复配使用，乳酸菌可代谢产生乳酸，快速降低肉制品的pH值，但其对肉制品风味贡献较少，而CNS产生的蛋白酶和脂肪酶则可为肉制品提供良好的风味，且乳酸菌提供的酸性环境还可促进CNS对硝酸盐/亚硝酸盐的分解。兰沁洁[40]将戊糖片球菌L7和近平滑假丝酵母Y22复配加入羊肉香肠中，成功降低了羊肉的膻味，获得品质良好的发酵羊肉香肠。刘鸿中等[41]分别以模拟葡萄球菌NJ201、植物乳植杆菌CD101及其复配发酵制作发酵鸡胸肉，研究发现，复合发酵剂鸡胸肉相比单一发酵剂鸡胸肉的理化品质有所提高，挥发性风味物质种类增多，感官评分达到最高。
多种菌株复合发酵使不同微生物优势互补，弥补了单一菌种发酵的单调性，使发酵肉制品的品质得以提升[42]。研究发现，复配发酵剂比单一发酵剂会使发酵肉制品产生更多风味物质，Xiao Yaqing等[43]在干发酵香肠中加入木糖葡萄球菌A2及植物乳植杆菌R2，研究发现，接菌后香肠中游离脂肪酸和游离氨基酸的总含量显著增加，更利于风味物质的形成，其中混合发酵剂效果最好，且抑制了有害菌的生长，防止异味形成和酸败。而且复配发酵剂对于抑制发酵肉制品中的生物胺具有更好的效果，更加有效提升发酵肉制品安全性[44]；如Kim等[45]用泰国肠球菌、粪肠球菌及其复配作为发酵剂发酵香肠，研究发现，泰国芽孢杆菌和粪芽孢杆菌复配发酵产生的生物胺含量最低。除此之外，复配发酵剂还具有缩短肉制品发酵周期、降低亚硝酸盐含量等作用[46]。因此，不同单一菌种复配会展现出不同的功能，不同单一菌种的复配发酵剂还有待继续研究。
1.4 发酵剂的保藏
为便于发酵肉制品工业化生产及发酵剂发酵效果的稳定性，目前研究较多的是将菌种制备成直投式发酵剂，不仅可以延长菌种保藏时间，还可以保证细胞存活率[47]。喷雾干燥和冷冻干燥是直投式发酵剂的主要制备方法，喷雾干燥不仅干燥速率快、效率高，还可以一次性制备大量样品，但缺点是高温干燥易造成菌种死亡，故该方法使用率较低[48]。与喷雾干燥相比，真空冷冻干燥虽然生产周期长、耗能高，但菌体在较低温度下冻干样品的损失较小，故产业化利用率也较高[49]；许多研究发现在冷冻过程中加入醇类、糖类及氨基酸类物质能够对菌种起到保护作用，尽可能使菌种保持原有的多种生理生化特性和生物活性[50-52]。张风华等[53]以嗜酸乳杆菌为实验菌株，得到其最佳冻干保护剂配方为谷氨酸钠3.50 g/100 mL、甘油9.50 g/100 mL、海藻糖3.03 g/100 mL，此时冻干存活率高达81.24%；然后将其与肉糖葡萄球菌冻干制得直投式复合发酵剂，发现复合发酵剂极大缩短了萨拉米的生产周期，蛋白质、脂肪等分解使得萨拉米呈现独特风味。Cheng Ziyi等[54]研究表明，植物乳植杆菌L1的复合保护剂配方为：蔗糖13%、脱脂乳10%、山梨糖醇2%和酪氨酸0.8%，此时菌株冻干存活率高达97%；而发酵乳杆菌L2复合冻干保护剂配方为：脱脂乳10%、海藻糖7%、山梨醇2%和酪氨酸0.6%，此时菌株存活率高达92%。
2 发酵剂对肉制品的影响
在微生物和内源酶的共同作用下，肉制品在发酵过程中会发生一系列生化反应，包括蛋白质降解、脂肪氧化、碳水化合物酵解、生物胺降解等，原料肉中的营养物质最终反应生成酸类、醇类、杂环化合物等芳香类物质[55]；上述一系列变化形成发酵肉制品的独特风味，而微生物能够极大提高发酵肉制品稳定性和安全性。
2.1 发酵剂对肉制品营养物质的影响
2.1.1 发酵剂对肉制品碳水化合物的影响
碳水化合物作为微生物的生长基质，在肉制品发酵过程中，微生物将其分解为自身生长繁殖所需的碳源。因此，在发酵肉制品生产过程中一般会添加葡萄糖、蔗糖等，在微生物及其酶作用下，经糖酵解途径将其降解生成乳酸和丙酮酸等各种香味前体物质，最终产生酸类、醇类、酯类等风味物质[56-57]；乳酸的积累可降低产品的pH值，最终赋予产品特殊风味，并在某些条件下强化产品的咸味。王雍雍等[58]将植物乳植杆菌NJAU-01、CGMCC18217及腐生葡萄球菌CGMCC3475复配接种于香肠中，研究发现，碳水化合物代谢产物中的α-松油醇、4-萜烯醇、芳樟醇、2,3-丁二醇等醇类物质的含量与自然发酵香肠相比均有显著提高。氨基酸还可以与还原糖发生反应生成杂环化合物，该类物质赋予肉类独特的味道[59]；卜宁霞[60]使用单一菌株及复配菌种发酵鸡肉干，检测发现芳香烃类与吡嗪类化合物的含量相对较髙，还具有独特香味，且阈值较低。
2.1.2 发酵剂对肉制品蛋白质的影响
蛋白质作为肉类制品中的重要成分，其在发酵及成熟过程中发生的生化反应对发酵肉制品的品质及风味起决定性作用。发酵肉制品在这一过程中，由于肌肉组织中内源酶及发酵剂中微生物产生的蛋白酶共同作用，肌原纤维蛋白和肌浆蛋白被分解为多肽、氨基酸等小分子物质，此时游离氨基酸会经过脱氨基及脱羧进一步分解为酮、醛等具有风味的小分子物质，这些小分子化合物对产品最终风味的形成起重要作用[61-62]。冯美琴等[63]在制作发酵香肠时加入模仿葡萄球菌NJ201及植物乳植杆菌CD101，结果表明，复合发酵接种组发酵香肠非蛋白氮含量显著高于自然发酵组，且发酵香肠的肌原纤维蛋白和肌浆蛋白均发生一定程度降解，接种组蛋白质降解程度高于自然发酵组；同时发酵剂促进发酵香肠中游离氨基酸的释放。大部分研究表明，肌肉组织中的内源酶对蛋白质降解作用更大，但随着研究的发现，微生物蛋白酶产生的作用仍不可忽视。发酵肉制品加工贮藏过程中，随着内源酶分解蛋白质，乳酸菌独特的蛋白水解系统、CNS与霉菌丰富的酶类等会加速蛋白质降解。Yu Di等[64]为排除内源蛋白酶作用，单独考察发酵剂对肌肉蛋白的降解情况，建立体外模拟体系，将模拟葡萄球菌NJ201和植物乳植杆菌CD101复合后加入猪肉肌原纤维蛋白与肌浆蛋白提取物中，研究发现，混合发酵剂可以水解猪肉的肌浆蛋白和肌原纤维蛋白，特别是肌浆蛋白；同时，肌浆蛋白水解产物多肽具有较好抗氧化能力。随着蛋白质的降解，蛋白质的各级结构均发生变化，多个基团暴露，蛋白质分子内和分子间发生交联，从而导致其功能特性降低。因此，在肉制品加工过程中应严格控制发酵时间，避免出现蛋白质过度氧化等情况。
2.1.3 发酵剂对肉制品脂质的影响
发酵肉制品富含脂肪，而脂肪氧化是发酵肉制品发酵过程中的关键化学反应。发酵过程中脂肪被微生物酶及肉中内源酶作用发生氧化和分解，单甘油酯、甘油二酯、甘油三酯、磷脂在磷脂酶和脂肪酶酶解下形成游离脂肪酸，游离脂肪酸进一步分解形成风味物质的前体物质，最终形成醛、酮等羰基风味化合物，对产品风味的形成有着至关重要的作用[65-66]。Xiao Yaqing[43]在我国干发酵香肠中加入木糖葡萄球菌A2与植物乳植杆菌R2，研究发现，接菌后的干发酵香肠游离脂肪酸总含量显著增加，且混合发酵剂效果最好。然而，脂肪的过度氧化则会导致发酵肉制品品质变差，产生不良风味及有害物质，控制肉制品中脂质的适度氧化极为重要。此外，CNS、酵母等微生物还会产生过氧化氢酶，将脂肪氧化的产物分解，达到抑制脂类氧化的作用。王吉等[67]将腐生葡萄球菌YCC2、木糖葡萄球菌YSZ11及YCC3、巨球菌YZC2及YZC3分别接种于无菌猪肉浆体系中，在发酵第4天时，接菌组肉浆的过氧化值及TBARS值显著低于不接菌组，表明发酵剂抑制了脂质氧化进程；且接菌组肉浆中检测到酸性脂肪酶、磷脂酶活性较高，中性脂肪酶活力较低，该研究排除了原料肉中内源酶的作用，证明微生物酶对脂质分解及抑制脂质氧化仍具有重要作用。
发酵剂对肉制品碳水化合物、蛋白质及脂质的影响如图2所示。
图2 发酵剂对肉制品碳水化合物、蛋白质及脂质的影响
Fig. 2 Effects of starter cultures on carbohydrates, proteins and lipids of meat products
2.2 发酵剂对肉制品中生物胺的影响
生物胺是一类具有生物活性、含氮的低分子质量有机化合物的总称，其产生途径主要是游离氨基酸在氨基酸脱羧酶的作用下生成胺类及二氧化碳。生物胺作为人体的活性成分，适当摄入可以促进人体的正常生理活动，若过量摄入会导致头痛、腹痛、高血压等症状，对人体产生较大的危害[68]。
由于发酵肉制品中蛋白质和游离氨基酸含量较高，在发酵、贮藏期间极易生成生物胺。发酵剂的加入对于生物胺的生成既有积极作用，又有消极作用：一方面，乳酸杆菌、链球菌等微生物均能促进生物胺的生成；另一方面，产细菌素或胺氧化酶的微生物能够降低肉制品中生物胺的含量。因此，可以选择不产氨基酸脱羧酶及产生物胺抑制物的微生物用作肉品发酵剂，从而降低发酵肉制品中生物胺的含量[69]。Wang Debao等[70]研究不同发酵微生物对干发酵羊肉香肠的影响，结果表明，接种清酒乳杆菌3X-2B、木糖葡萄球菌SZ-8和肉葡萄球菌SZ-2的香肠中组胺、尸胺、腐胺和常见生物胺的含量与相应的前体氨基酸含量显著低于不含发酵剂的香肠。刘雨萱[71]在加工四川腊肉过程中加入植物乳植杆菌R3，结果发现，与市售四川腊肉相比，接菌组四川腊肉肥肉中总胺含量降低45.47%，瘦肉中总胺含量降低38.67%，还具有抑制腊肉中蛋白质过度降解及脂质氧化的作用，具有肉品发酵剂潜力。
3 结 语
本文综述发酵肉制品的概念及发展历史，肉品发酵剂的来源、分类及其研究现状，发酵剂的保藏方式及其保护剂的研究进展，以及发酵剂在发酵过程中对肉制品中碳水化合物、蛋白质、脂肪及生物胺的影响，为发酵肉制品及肉品发酵剂的生产和推广提供参考。
随着发酵肉制品的快速发展，消费者对其的要求也逐渐提高，为生产出更加符合消费者口味的发酵肉制品，发酵剂的使用尤为重要。目前，我国对肉品发酵剂的筛选主要集中在降解生物胺、产脂肪酶、产蛋白酶、抗氧化、替代亚硝酸盐等功能菌株方面，应继续深入探究其作用机理，并结合诱变、原生质体融合、基因工程、蛋白质工程等生物技术，构建更加高效、功能更加齐全的新型发酵剂菌株。
除此之外，不同单一菌株的复合作为我国研究的热点，其复配原理及菌株间的相互影响还需继续探究；我国发酵肉制品工业化生产所用发酵剂仍依赖于国外进口，应紧跟国外研究步伐，根据我国发酵肉制品所需，尽快研究出适合各类发酵肉制品的发酵剂，并将其制作成适合工业化生产的直投式肉品专用发酵剂产品。
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