牛肉因高蛋白、低脂肪及富含维生素、矿物质等人体生长代谢必需营养物质，深受消费者喜爱，是中国仅次于猪肉的第二大消费肉类，美国、巴西、加拿大及德国等诸多欧洲国家的主要消费肉类[1-2]。冷却牛肉因屠宰后经过冷却成熟的过程，其肉质更加鲜嫩，是牛肉的主要销售形式[3]。冷却牛肉营养丰富，水分充足，为表面污染微生物和致病菌生长繁殖提供温床，不仅导致产品腐败变质，还会引起食源性疾病的发生[4-5]。通常牛胴体的微生物污染始于屠宰，而屠宰过程中控制微生物的污染是提高冷却肉品质的瓶颈[6]。在屠宰伊始，健康的牛胴体表面通常是无菌的，微生物会通过2 种方式感染新鲜、无菌的牛胴体；一是内源性污染，例如屠宰过程中因工人操作问题使得牛皮毛表面本身所带污物（粪便、泥土等）及微生物污染胴体表面；另一种则是外源污染，如屠宰的刀具、设备、工人双手以及动物皮毛或粪便等接触到胴体表面时，外源微生物就会污染胴体表面，在定植胴体表面约20 min后就已发展到不可逆阶段，随着时间延长最终形成致密生物膜，导致进一步传播及附着[7-11]。目前国外有相关研究表明，用不同化学试剂（乳酸、次氯酸钠等）对胴体表面进行喷淋，对减少微生物污染有显著效果，但目前国内只允许通过物理手段来减少胴体表面污染[12-13]。高压蒸汽冲洗及蒸汽真空式清洗目前已证明能够良好去除胴体表面已污染微生物[14-15]。对于已经污染的胴体可通过清洗进行减菌，但胴体污染更应从源头控制，因此，在屠宰流程中的每一步尽量降低表面初始携带微生物数量来提高冷却牛肉质量是亟需解决的关键问题。
目前，国内肉牛屠宰主要仍以中小企业为主，随着科技发展已经逐渐实现从传统屠宰到规范屠宰的转变，但目前仍存在因屠宰体量较小缺少机械化屠宰设备，从而主要以人力屠宰为主、机械屠宰为辅的问题，而人工主导的屠宰操作往往增加胴体污染的风险[16-19]，应加强对人工屠宰流程的监督与把控。国内还鲜有对中小企业内以人工屠宰方式为主、机械屠宰为辅的屠宰流程中各环节污染程度及屠宰接触环境的研究。本研究对宁夏中卫市某牛屠宰场各屠宰环节中胴体表面及环境采样并分析其微生物污染情况，研究胴体表面的微生物多样性、污染程度以及环境污染源的变化规律，为规范中小企业屠宰流程、建立危害分析及关键控制体系提供理论依据。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
宁夏中卫市内某规范肉牛屠宰场内屠宰线上及排酸冷却后的安格斯牛胴体以及工人屠宰刀具、手等环境样品，取样后立即送至实验室。该屠宰场采用半机械式屠宰方式，配有机械式翻板箱、放血提升机、全自动放血线、扯皮机、全自动劈半机、内脏自动检疫机及全自动吊轨。
一次性无菌采样板、一次性无菌培养皿 常德比克曼生物科技有限公司；移液器（200 μL、1 mL和5 mL）德国Eppendorf生命科学公司；氯化钠、平板计数琼脂培养基、MRS琼脂培养基、结晶紫中性红胆盐琼脂培养基、假单胞菌分离琼脂培养基、甘露醇氯化钠琼脂培养基北京陆桥技术股份有限公司。
1.2 仪器与设备
BD260型自然对流培养箱 德国Binder有限公司；AIRSTREAM Class Ⅱ型生物安全柜 新加坡Esco公司；GI54DWS型高压灭菌器 厦门致微仪器有限公司；BSA822-CW型电子天平 德国Sartorius公司；DZKW-4型电子恒温水浴锅 北京中兴伟业仪器有限公司。
1.3 方法
1.3.1 采样方法
1.3.1.1 胴体采样
所在屠宰场屠宰流程符合GB/T 19477—2018《畜禽屠宰操作规程 牛》中所规定屠宰工序。根据屠宰流程，胴体采样点设置在剥皮扯皮、去内脏、修整称质量、清洗及排酸环节后。取样部位分别为与臀部连接处的后腿外侧半膜肌处、背部中间处后背侧锯肌、侧胸部胸浅肌处、前腿外侧屈肌/伸肌处、颈部斜方肌处。采样方法为先选取采样部位一侧先行采样，使用浸湿于0.85 g/100 mL生理盐水的一次性无菌棉签进行横纵向反复涂抹，涂抹区域为一次性无菌采样板（5 cm×5 cm）规定区域，一侧采样结束后进行同部位对侧采样，并将本部位棉签头置于装有无菌生理盐水的离心管中。结束样品采集后将离心管置于0～4 ℃的保温箱中进行保存，并于30 min内进行测定。共计对40 个牛胴体进行采样。
1.3.1.2 接触环境采样
分别在剥皮扯皮、修整称质量、冲洗、排酸环节前后对操作工人的手部以及剥皮扯皮、修整称质量、排酸环节前后操作工人所使用刀具进行采样，共采集42 个样品。手部采样部位为全手掌内侧，刀具采样部位为刀具两侧除手柄部分，采样方法同1.3.1.1节。
1.3.1.3 空气采样
参考张维益等[20]所用空气直接沉降法。在屠宰前、屠宰中分别对剥皮扯皮、去内脏、修整称质量、冲洗、排酸处空气进行采样，共采集30 个样品。测定时将一次性无菌平皿打开手持放于距地面1 m处，暴露5 min后立即封盖。
1.3.2 样品测定
将胴体采样、接触环境采样后所得样品使用旋涡振荡器振荡30 s后分别作梯度稀释，分别按照GB/T 4789.2—2016《食品安全国家标准 食品微生物学检验 菌落总数测定》、GB/T 4789.3—2016《食品安全国家标准 食品微生物学检验 大肠菌群计数》、GB/T 4789.35—2016《食品安全国家标准 食品微生物学检验 乳酸菌检验》、GB/T 4789.10—2016《食品安全国家标准 食品微生物学检验 金黄色葡萄球菌检验》、SB/T 4004—2014《出口肉及肉制品中假单胞菌属的计数方式》对菌落总数、大肠菌群、乳酸菌、金黄色葡萄球菌、假单胞菌进行测定。
1.4 数据处理
将胴体及接触环境处菌落总数、大肠菌群总数、乳酸菌总数、金黄色葡萄球菌总数及假单胞菌总数结果平均值以lg（CFU/cm2）表示，空气沉降菌落总数以CFU/皿表示。采用Excel 2016软件进行数据初步处理及图表绘制（美国微软公司），使用SPSS Statistics 25.0软件（美国IBM公司）进行数据分析，采用ANOVA中Games-Howell程序进行差异显著分析，P＜0.05时表示差异显著。根据Duffy等[21]的方法，对对数计算时平板计数结果为0的平板进行赋值，稀释100 倍的平板（菌落总数、大肠菌群）赋值1，稀释10 倍的平板（乳酸菌、金黄色葡萄球菌、假单胞菌）赋值0.1。
2 结果与分析
2.1 胴体表面微生物污染情况
由图1可知，对于后腿部位，菌落总数在屠宰环节整体呈现先上升后下降的趋势，在修整称质量环节菌落总数升至最高，达到2.52（lg（CFU/cm2）），排酸环节菌落总数降至最低，明显下降至0.78（lg（CFU/cm2））。乳酸菌、大肠菌群及假单胞菌也呈先上升后下降趋势，且在修整称质量环节达到最高，分别为2.17、-0.45、-0.63（lg（CFU/cm2）），且前二者在冲洗环节明显下降，分别下降至0.84、-0.88（lg（CFU/cm2）），随后在排酸环节降至最低。金黄色葡萄球菌数量整体呈现波动趋势，在排酸后污染最为严重，达到0.26（lg（CFU/cm2））。
图1 各部位经屠宰加工后菌落总数、乳酸菌、大肠菌群、金黄色葡萄球菌及假单胞菌总数
Fig. 1 Total viable count, lactic acid bacteria, coliform, Staphylococcus aureus and Pseadomonas in each carcass part after various processing operations
背部为5 个采样部位中初始菌落总数最低的部位，仅有0.47（lg（CFU/cm2）），在修整称质量环节显著上升至2.02（lg（CFU/cm2）），随后在排酸环节下降至最低，为1.44（lg（CFU/cm2））。乳酸菌、金黄色葡萄球菌及假单胞菌数量总体呈现先上升后下降的趋势。
胸部为采样部位中起始菌落总数最高部位，达到2.10（lg（CFU/cm2）），在修整称质量后升至表面菌落总数最高值，达到2.82（lg（CFU/cm2））。随后冲洗环节对胸部减菌效果显著，菌落总数减少48.23%，乳酸菌、大肠菌群数量也分别下降37.3%、190.4%，至1.34、-0.75（lg（CFU/cm2））。与背部相反，胸部大肠菌群的检出率经冲洗后由初始60.0%降至10.0%。金黄色葡萄球菌与假单胞菌计数结果在修整称质量环节达到最高，而后金黄色葡萄球菌数量持续下降至-0.04（lg（CFU/cm2）），假单胞菌数量在排酸环节又上升至-0.69（lg（CFU/cm2））。
前腿在修整称质量环节菌落总数最高，为2.59（lg（CFU/cm2）），仅次于胸部。冲洗环节使前腿的菌落总数降低至1.63（lg（CFU/cm2）），且在排酸环节又升高至1.84（lg（CFU/cm2））。乳酸菌、大肠菌群、金黄色葡萄球菌、假单胞菌数量也呈现先上升且在冲洗、排酸环节持续下降的趋势。
颈部的污染情况与其他部位相比在屠宰中变化较小，颈部菌落总数与其他部位一致，呈先上升后下降的趋势，总体趋势较为平稳，其中菌落总数最大值与最小值差值仅为0.48（lg（CFU/cm2）），而差值最大的背部达到1.55（lg（CFU/cm2））。冲洗环节后乳酸菌数量由0.78（lg（CFU/cm2））上升至1.13（lg（CFU/cm2）），大肠菌群、金黄色葡萄球菌及假单胞菌数量变化趋势与前腿一致。
2.2 屠宰环境微生物污染情况
由图2可知，从剥皮扯皮至排酸工序，屠宰操作均显著增加空气沉降菌落总数（P＜0.05）。各屠宰操作工序平均空气沉降菌落总数上升92.40 CFU/皿，其中，剥皮扯皮、去内脏环节上升较为显著（P＜0.05），分别从22.00、13.00 CFU/皿上升至74.60、116.00 CFU/皿，冲洗操作处空气沉降菌落总数上升最为显著，由宰前4.00 CFU/皿上升至271.33 CFU/皿。屠宰操作的进行对空气的污染程度影响程度为冲洗＞去内脏＞剥皮扯皮＞修整称质量＞排酸。
图2 各屠宰加工环节屠宰前及屠宰中空气沉降菌落总数
Fig. 2 Total bacterial count in air before and during each slaughtering operation
由于所在屠宰场操作工人在去内脏及修整称质量环节操作紧密且连贯，可视为同一采样步骤，故只在剥皮扯皮、修整称质量、冲洗及排酸环节对手部进行采样，因假单胞菌在工人手部检出率较低，因此不做统计分析。由图3可知，工人手部的菌落总数除冲洗环节显著下降外，在剥皮扯皮、修整称质量、排酸环节后均显著上升（P＜0.05），且在剥皮扯皮环节上升最多，由宰前的1.39（lg（CFU/cm2））上升至宰后的3.23（lg（CFU/cm2））。宰前冲洗环节前工人手部污染最为严重，而宰后修整工人的手部污染最为严重。由同一环节屠宰前后的污染情况可知，除冲洗环节外，造成工人手部严重污染的屠宰环节可依次排序为修整剥皮扯皮＞排酸＞修整称质量。在乳酸菌及金黄色葡萄球菌的结果分析中发现相同的手部污染变化规律。工人手部大肠菌群的污染情况在剥皮扯皮、修整称质量及冲洗环节并未显著改变，而在排酸环节手部污染情况明显加重（P＜0.05）。
图3 操作工人手部菌落总数及乳酸菌、大肠菌群、金黄色葡萄球菌总数
Fig. 3 Total bacteria, lactic acid bacteria, coliform and Staphylococcus aureus counts on workers’ hands before and after each processing step
因冲洗环节不涉及刀具操作，因此刀具污染的采样部位在工人手部操作的基础上减少冲洗环节。另外，在屠宰过程中排酸与后续分割步骤较为紧密，排酸处操作工人与后续初始分割的操作工人为同一人，因此在此处对刀具采样并计为排酸环节。由图4可知，除大肠菌群外，在剥皮扯皮、修整称质量及排酸操作后刀具的菌落总数、乳酸菌及金黄色葡萄球菌的污染情况均有显著上升（P＜0.05），其中在排酸环节金黄色葡萄球菌总数上升最显著，从宰前-0.04（lg（CFU/cm2））上升至宰后的2.06（lg（CFU/cm2））。对于总体污染情况来说，操作环节对于刀具菌落总数的影响依次为排酸＞剥皮扯皮＞修整称质量，且宰前修整称质量的操作刀具污染情况最严重，而屠宰后排酸工人的刀具污染最严重。大肠菌群的刀具污染情况变化与菌落总数一致。对于大肠菌群来说，剥皮扯皮及修整称质量环节并未显著加剧操作刀具污染，而排酸操作时刀具污染情况加剧（P＜0.05）。
图4 工人使用刀具菌落总数及乳酸菌、大肠菌群、金黄色葡萄球菌总数
Fig. 4 Total bacteria, lactic acid bacteria, coliform and Staphylococcus aureus counts on workers’ knives before and after each processing step
3 讨 论
目前国家只有推荐性标准GB/T 19477—2018《畜禽屠宰操作规程 牛》中规定了相关操作，但在中小屠宰场有些操作难以实施。因此，建立有针对性的危害分析的临界控制点食品安全管理体系可以在不同规模的屠宰厂中严格执行，减少屠宰所致的胴体污染。在本项研究中，乳酸菌作为优势菌群参与了从剥皮扯皮至排酸的全过程，其次为金黄色葡萄球菌、大肠菌群，这与Paul等[22]的研究结果一致。屈云等[23]的研究发现，在牦牛屠宰厂中检出的金黄色葡萄球菌所携带毒力基因及抗消毒剂基因较强，而本研究也发现在胴体及环境中金黄色葡萄球菌的检出率较高，因此屠宰企业应针对耐药性污染菌种开发新型的环境消毒方法。
在冲洗前，胴体表面微生物数量通常是跟随屠宰工序逐渐增加的[24]。剥皮扯皮过程是使干净无菌的胴体受到污染的第1环节，在工人用刀具进行预剥皮（预剥皮为剥皮扯皮操作的初始步骤）的过程中，来自牛皮表面的细菌及污物会沾染在刀具上，然后通过用刀具分离牛皮时与胴体接触，从而导致微生物污染表面。另外，背部为剥皮后初始菌落最低部位，这可能与剥皮操作的工序相关。在预剥皮时工人主要沿四肢、胸、腹进行牛皮的开口分离，此时并未接触到背部，而背部皮肤的暴露初始于机械滚筒剥皮机，操作时避免直接与胴体接触降低了初始污染程度，这与Gill等[25-26]的研究结果一致。胸部为初始污染及整个屠宰过程中污染最严重的部位，这可能是因为在工人进行剥皮扯皮时，对牛皮进行开口分离时胸部为最终工序，此时皮毛上的污染物已经在刀具及工人手部富集，因此胸部受污染更为严重。另外，在企业操作过程中发现取白脏时有消化道及肠胃内容物流出的现象发生，从而加剧了胴体表面大肠菌群的污染情况。所有采样部位的污染程度在修整称质量过程中均有上升趋势，原因可能为在修整过程中工人通常用手接触胴体以便于操作，在后续称质量过程中工人也会用手进行推胴体的操作。另外，机械轨道上并未设置胴体间隔距离，胴体密度较大、接触紧密也增加了胴体间交叉污染的隐患[27]。在修整称质量后，牛胴体会放置数小时后进行冲洗。采样车间的平均温度为18.9 ℃，相对湿度也较高（81%），潮湿、适宜的温度为胴体表面微生物的生长提供了良好的生长条件。Firstenberg-Eden[28]研究发现，将微生物接种于牛肉样品表面，并在20 ℃的环境下放置3～4 h后，菌落总数也显著上升，与本实验结果一致。冲洗环节降低了各部位的污染程度，尤其对污染严重的颈部、前腿部位效果显著。排酸环节后，后腿部位污染程度显著减轻，排酸库的平均温度为2.8 ℃，低温环境使部分嗜热菌死亡，从而减少胴体表面菌落总数[29]，而前腿、胸部菌落总数有轻微上升趋势，这可能与靠近地面接触到地面溅水有关[30]。
屠宰的进行对于环境空气污染有显著加剧作用，其中冲洗后空气沉降菌落总数上升最为显著。国内屠宰场目前普遍采用高压冷水的冲洗方式，高压水接触到胴体时将表面菌落冲起，进入空气中，易造成胴体二次污染[31]。另外，长时间冲洗不仅增加用水量，提高经济成本，所用高压还将破坏胴体表面完整性，降低胴体质量。Gill等[32]将冲洗方式改为真空热水清洗及蒸汽清洗，与高压冷水冲洗相比，能更好去除胴体表面污染且减少了胴体的二次污染。另外，有研究表明，利用乳酸、过氧乙酸等有机酸也可以有效降低牛胴体微生物数量，是潜在高效抗菌干预手段[14,33]。
屠宰工人的手是与胴体接触环境中污染最严重的部分。其中乳酸菌、金黄色葡萄球菌较多，这可能是因为在操作时工人双手接触到血液及肠道内容物所致，这与张维益等[20]的研究结果一致。剥皮扯皮环节及排酸环节操作工人双手污染加剧最为严重，主要是因为在剥皮扯皮环节，工人双手与皮毛及污物接触导致污染加剧，而在排酸环节中，屠宰工人用手接触牛胴体，将牛从排酸间推出，手部与胴体的接触加剧了手部污染。刀具也是胴体表面污染物的主要来源之一。在剥皮扯皮和排酸后，刀具污染加剧较为显著，且经过排酸后的初始分割工人的刀具污染最为严重，这与胴体表面所观察到的结论相反。可能是由于经过排酸后，乳酸菌、肠杆菌等在胴体表面生长，分泌胞外多糖等黏液类物质，使其易附着在工人的手部及刀具表面，导致此环节工人手部及操作刀具污染的加剧[34]。
4 结 论
本研究分析肉牛屠宰过程中胴体表面污染及接触环境污染变化情况，结果表明，胸部是屠宰过程中胴体表面污染较为严重的部位，因此在屠宰及清洗流程应着重控制，以减轻胸部的污染。另外，高压冷水冲洗作为目前国内最常见的减菌方法，操作时应控制压力以避免胴体表面微生物升至空气中，并作为空气沉降菌落对胴体表面进行二次污染。同时，提高冲洗时的水温也可有效提升减菌效果，可以作为替代冷水冲洗的高效减菌方法在屠宰厂中推广使用。工人的手及操作的刀具均为胴体的主要污染源，而在实际屠宰过程中缺少对手部及刀具消毒的相关操作，因此可在屠宰不同环节的衔接处设置消毒点，通过增加对手部、刀具的消毒频率以减少接触环境对胴体的直接污染。本研究对剥皮扯皮、修整称质量、去内脏、冲洗及排酸5 个环节进行取样，研究牛胴体表面5 个部位在屠宰过程中污染状况的变化规律，同时对作为潜在环境污染源的空气、操作工人手部及刀具进行污染状况分析，为屠宰过程中风险关键控制点的建立以及关键限值的确定提供了理论依据，以确保屠宰操作规范并提升冷却牛肉安全品质。
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