杨春婷，赵晓娟*，白卫东
（仲恺农业工程学院轻工食品学院，广东 广州 510225）
摘 要：肉类贮藏过程中形成的生物胺与肉的腐败进程密切相关，常被用作评价肉类新鲜度的化学指标。本文介绍了肉类中生物胺的形成及其与肉类腐败的关系；对评价鱼肉、猪肉、牛肉和鸡肉这4 种常见肉类新鲜度的生物胺指标和方法进行了综述。最后对肉类中生物胺新鲜度指标的研究现状和今后的研究重点进行了总结和讨论。
关键词：肉类；生物胺；形成；新鲜度
肉类是人们日常膳食中不可或缺的食物之一。由于肉类食品含有丰富的营养成分，因此在加工、贮藏、运输和销售过程中极易受到微生物的污染，导致产品的腐败变质，不仅降低了肉品的营养价值和卫生质量，同时还可能危害消费者的健康，所以肉类食品的品质检测一直是人们关注的热点。
肉类食品的腐败主要是由肉中的酶、微生物和其他因素导致的营养组分的分解而造成的，其中微生物的大量繁殖是导致肉类食品腐败的最主要原因。肉、鱼等含蛋白质丰富的食品，主要以蛋白质分解为其腐败变质的特征，生物胺是蛋白质受到组织酶或微生物蛋白酶的作用分解得到的一类产物 [1]。研究发现肉类中生物胺的形成与腐败微生物的生长密切相关，具有不易挥发和热稳定的特性，常被用作评价肉类新鲜度的化学指标 [2-4]。与微生物传统检测方法相比，生物胺的检测具有准确快速，操作简便等优点 [5]。以生物胺指标结合挥发性盐基氮（total volatile basic nitrogen，TVB-N）、菌落总数、pH值等常用指标来评价肉类新鲜度，不仅可进一步提高评价结果的准确性，同时也在更大程度上保证了肉品的安全性，在肉类实际生产和销售中具有重要意义，目前该指标已被广泛应用于评价鱼肉和畜禽肉类（主要为鸡肉、猪肉和牛肉）的新鲜度。
生物胺是一类天然碱性含氮物质，广泛存在于食品或动植物体中，所以即使是未经加工贮藏的新鲜原料肉中也含有一定量的生物胺，例如猪肉和牛肉便天然存在着一定浓度的精胺和亚精胺，这些天然存在的生物胺通过复杂的途径合成，其含量与微生物的存在以及肉类的腐败变质无关。肉类中非天然存在的生物胺主要是由相关前体氨基酸在微生物分泌的氨基酸脱羧酶的作用下脱羧而产生，与肉类的腐败密切相关 [4, 6]。
生物胺的形成需要具备以下3 个条件：1）可分解产生生物胺的相应前体氨基酸的存在；2）可分泌脱羧酶促使氨基酸脱羧形成生物胺的微生物的存在；3）有利于微生物生长和脱羧酶的合成作用的环境。因此食品中生物胺的种类和数量取决于食品性质、微生物类型以及环境情况 [6]。例如在鱼肉中含量较高的组胺，却在其他肉类中含量较低，其原因是鱼肉组织中含有丰富的自由组氨酸，易被相应微生物产生的组氨酸脱羧酶作用并形成大量的组胺 [7]，因此组胺也常被用作评价鱼肉新鲜度的生物胺指标。而来源相同的同种原料肉会因贮存环境的不同导致微生物的生长状况出现差异，进而使生物胺的形成受到影响，例如研究发现有氧冷藏条件下的优势腐败菌为假单胞菌，主要促进尸胺和腐胺的形成 [8]。肉类中存在着大量可分泌氨基酸脱羧酶的微生物种群，但不同微生物种群分泌的氨基酸脱羧酶的脱羧能力不同，因此微生物的种类也会影响生物胺的形成。如许多肠杆菌科细菌和某些乳酸菌（布氏乳杆菌）、片球菌、肠球菌等，具有对一种或多种氨基酸脱羧的能力。大肠杆菌、沙门氏菌、梭状芽孢杆菌、芽孢杆菌、乳杆菌等对组氨酸具有脱羧能力，可使肉中组胺含量增加。假单胞菌属主要产生腐胺，是造成新鲜肉类腐败的主要微生物；肠杆菌科细菌更易促使尸胺的形成；酪胺则主要由D群链球菌、粪肠球菌、大肠杆菌和乳酸菌产生 [6,9]。
研究表明，并不是所有在肉类中检测到的生物胺都能用于评价肉的新鲜度，与肉类腐败相关的生物胺的形成会受到肉的品种、质地和贮存条件等的影响，相应的可用于评价每种肉类新鲜度的生物胺指标也不尽相同。
鱼肉中含有丰富的蛋白质和氨基酸，因此在贮藏过程中极易受到微生物污染并分解形成生物胺，导致鱼肉新鲜度下降。研究发现，鱼肉中高含量生物胺的存在与细菌降解有关，尤其是组胺、腐胺、尸胺和酪胺 [10]。但Marks等 [11]指出在某些腐败的鱼体中，有可能检测不到组胺，其他的一些胺类如腐败鱼肉中的优势生物胺——腐胺和尸胺，可更好地反映鱼肉的腐败程度。
Mietz等 [12]在研究金枪鱼罐头原料新鲜度时发现，尸胺、腐胺和组胺的含量随着金枪鱼肉样品新鲜度的下降而上升，精胺和亚精胺的含量则出现了下降，为此他们基于这5 种生物胺的含量建立了质量指数（quality index，QI），其中QI=（组胺＋腐胺＋尸胺）/（1＋亚精胺＋精胺）。结果显示，QI值与金枪鱼感官品质的变化有良好相关性，随着鱼肉感官品质的下降而逐渐上升，可以QI为指标评价金枪鱼新鲜度，评价限值为：0～1，新鲜；1～10，可接受；＞10，腐败。Veciana-Nogués等 [13]对贮存在0、8、20 ℃条件下的金枪鱼样品中的10种生物胺的变化情况进行了研究，发现组胺一直存在于贮藏过程中，在金枪鱼样品出现感官品质下降以前，其含量就已超过了50 mg/kg，腐胺和酪胺的含量也出现了大幅度上升，尸胺的含量则略有增加，腐胺、酪胺和尸胺这3 种生物胺的形成可能与嗜温菌群、肠杆菌科细菌以及大肠杆菌有关。随后他们以QI为指标评价了不同贮藏温度下金枪鱼的新鲜度，发现当贮藏温度为8 ℃的样品在第5天达到最大感官接受限时，QI值却没有达到10，而此时的组胺含量已经超过了100 mg/kg，远远高于美国食品药品监督管理局（Food and Drug Administration，FDA）规定的的允许值，与金枪鱼腐败相关的酪胺也未被列入QI中。基于这些原因，提出以生物胺指数（biogenic amine index，BAI）（BAI=组胺＋腐胺＋尸胺＋酪胺）来评价鱼肉新鲜度，并将BAI低于50 mg/kg定为鱼肉感官品质可接受范围。
此后，Özogul等 [14]在研究真空包装、气调包装以及空气贮存下沙丁鱼中生物胺的变化情况时发现，QI和BAI值随着时间的增加而增加，BAI与沙丁鱼肉的感官品质变化有着良好的相关性，但可接受限值仍需进一步研究。QI分别在样品空气贮存的第4天、真空包装的第8天以及气调包装的第12天达到可接受限值10，与各样品的感官品质达到最大接受限的时间一致。刘寿春等 [15]在研究冷藏罗非鱼片贮藏过程中生物胺的含量变化时也有类似的发现，BAI和QI的限值随贮藏时间延长以及温度的升高而升高，与微生物等腐败指标有良好相关性。基于冷藏罗非鱼中生物胺的形成情况，将评价罗非鱼新鲜度的BAI限值定为：＜20 mg/kg，新鲜；20～40 mg/kg，可接受；＞40 mg/kg，腐败；QI=1.5定为冷藏罗非鱼片的腐败临界限值，但作者认为这个评价范围还需要做更多的研究来确定。钟赛意等 [16]对真空包装罗非鱼冷藏过程中的生物胺形成情况进行了研究，组胺、腐胺等主要生物胺的检测结果与刘寿春等 [15]的相似，BAI和QI均随贮藏时间的延长而增加，BAI在贮藏后期（8～19 d）可反映罗非鱼的腐败进程，根据QI的限值10可确定真空包装罗非鱼的可接受期为贮藏8～11 d（QI=9.22～16.94）。
但由于鱼种和环境条件对生物胺的形成有较大影响，因此QI和BAI不是评价鱼肉新鲜度的绝对指标。Křížek等 [17]在以生物胺为指标评价贮存于3 ℃及15 ℃条件下鲤鱼的新鲜度时发现，QI和BAI的限值对于鲤鱼肉来说均过高，因为组胺和酪胺的含量在贮藏期间普遍低于10 mg/kg，没有明显的上升现象，而鲤鱼的感官品质在这2 种生物胺形成之前就已开始恶化，所以这2 种生物胺不能用于评价鲤鱼肉的早期腐败，QI和BAI也不适合用于评价鲤鱼肉新鲜度。因此，作者建议把与鲤鱼肉感官变化有良好相关性的腐胺和尸胺的含量总和作为新鲜度评价指标，评价标准为：＜20 mg/kg，新鲜；20～45 mg/kg，可接受；＞45 mg/kg，腐败。张月美等 [18]在草鱼片冷藏过程中也发现，腐胺和尸胺是含量变化最显著的生物胺，与其他新鲜度评价指标有良好相关性。除了以上介绍的QI、BAI、腐胺＋尸胺这3 种常用生物胺指标外，也有部分鱼种以其他生物胺含量为新鲜度评价指标，例如三文鱼以尸胺含量为指标 [19]，鲫鱼以色胺和腐胺为品质参考指标 [20]，带鱼的则以尸胺、腐胺和酪胺含量为指标 [21]。
猪肉是人们日常餐桌上常见的一类动物肉。研究发现品质良好的新鲜猪肉中除了精胺和亚精胺含量较高外，其余常见的腐败生物胺含量都极低，这2 种胺是猪肉中的组成性胺类，在贮存过程中含量无明显变化。猪肉腐败时可检测出高含量的尸胺和腐胺，这2 种生物胺含量的增加与猪肉中微生物的生长密切相关，是新鲜猪肉品质下降的标志 [22-24]。
Slemr等 [24]研究了市售新鲜猪肉在低温有氧贮存过程中生物胺的形成情况，发现尸胺与腐胺含量之和的平均值在猪肉品质恶化过程中呈上升趋势，其中尸胺的变化尤为显著，二胺含量与细菌数的增加有良好的相关性；组胺的含量随时间缓慢上升，但一直维持较低水平。因此，作者认为尸胺与腐胺的含量之和可作为新鲜猪肉的质量指标。Hernández-Jover等 [22]以液相色谱法监测了新鲜猪肉在6～8 ℃贮藏过程中多种生物胺的形成情况，尸胺、腐胺和组胺含量的变化情况与Slemr等 [24]的研究结果一致，除了这3 种生物胺以外，在猪肉贮藏过程中还检出了酪胺、精胺和亚精胺。贮藏过程中亚精胺的含量一直保持不变，精胺由于被微生物作为氮源利用而含量呈现轻微下降；酪胺水平与时间呈指数关系。尸胺、腐胺和酪胺与pH值及好氧嗜温菌有良好相关性。由于由Mietz等 [12]提出的生物胺指标QI并未将酪胺列入，因此QI不适合用于评价猪肉新鲜度。基于猪肉中生物胺的形成情况，作者提出使用BAI作为猪肉新鲜度的评价指标。虽然该指数与前面评价鱼肉新鲜度的BAI计算方法相同，但是二者的评价限值不同。评价猪肉新鲜度的生物胺指标BAI的限值为：＜5 mg/kg，新鲜；5～20 mg/kg，可接受但已开始腐败；20～50 mg/kg，品质低劣；＞50 mg/kg，腐败。
近年来国内也有科研人员对猪肉中的生物胺指标进行了研究，主要集中在不同包装条件下的冷鲜猪肉方面。如田璐等 [23]对5 ℃贮藏温度下气调包装冷却猪肉中生物胺的含量进行了检测，并分析了生物胺含量与腐败指标之间的相关性，发现腐胺、尸胺和酪胺与微生物数量、pH值、TVB-N值和电导率有很强相关性，这3 种生物胺可作为判断冷却猪肉品质变化的重要指标，其含量变化可反映气调包装冷却猪肉的腐败进程。王真真等 [25]也用同样的方法研究了5 ℃时真空包装冷却猪肉中生物胺的含量，得到了与田璐等 [23]一致的结论，腐胺、尸胺和酪胺也可作为真空包装冷却猪肉的新鲜度评价指标。李苗云等 [5]研究了15 ℃时托盘包装和气调包装冷却猪肉中生物胺变化情况，发现腐胺和尸胺的含量与微生物的生长变化一致，可用于预测托盘和气调包装冷却猪肉的腐败进程。
除了猪肉，牛肉也是日常膳食中常见的一类动物肉，含有比猪肉更为丰富的蛋白质和氨基酸。新鲜牛肉中生物胺的存在情况与猪肉相似，也含有一定量的精胺和亚精胺，这2 种胺与牛肉的腐败无关，作为牛肉的组成胺存在 [26]。随着牛肉贮存时间的延长，可在贮藏中期检测到一定量的组胺，但含量较低，且变化不明显 [27]；与猪肉不同的是，贮藏期间牛肉中腐胺的含量变化并不十分明显，酪胺和尸胺的水平与贮存时间有更好的相关性，在贮存中后期呈快速上升趋势 [2]。研究表明，牛肉中酪胺的形成与多种微生物的生长繁殖有关 [28]。
Edwards等 [28]对贮藏温度为1 ℃时真空包装牛肉中生物胺的形成情况进行了研究，发现腐胺、尸胺含量的上升以及酪胺的形成是由牛肉贮存过程中腐败微生物的生长导致的，其中酪胺与牛肉中优势腐败菌的生长变化有更好的相关性，作者认为，与尸胺和腐胺相比，酪胺更适合用作指示真空包装牛肉腐败的生物胺指标。Vinci等 [2]在研究4 ℃贮藏温度下新鲜牛肉贮存过程中生物胺的形成时也发现，酪胺的含量随着时间的延长而快速增加，尸胺在贮藏的中后期（第9天后）出现了大幅度上升，这2 种胺是牛肉中生物胺总量上升的主要原因，可作为牛肉的新鲜度指标用于评价其腐败进程。Galgano等 [29]对以不同生物高分子材料包装的新鲜牛肉中生物胺的形成进行了研究，得出了相同的结论，贮存时间对尸胺和酪胺的含量变化有强烈影响，尸胺增长与肠杆菌科细菌有关，酪胺与多种腐败菌的生长变化有良好相关性，尸胺和酪胺可作为牛肉的新鲜度评价指标。徐晓瑾 [30]对5 ℃和10 ℃贮藏温度下气调包装冷却牛肉中的生物胺进行了监测，并分析了各种生物胺与TVB-N值及细菌总数的相关性，发现尸胺、腐胺和酪胺与这2 个指标有良好的相关性，其中酪胺的相关性最大，酪胺更适合作为气调包装冷鲜牛肉的新鲜度评价指标。
鸡肉是仅次于猪肉的第二大肉类消费品，具有较短的肌纤维，因此与牛肉等动物肉相比，鸡肉的肉质更为细嫩，利于腐败菌的生长和生物胺的形成。新鲜鸡肉中几乎检测不到组胺的存在，尸胺、腐胺和酪胺的含量也较低（低于5 mg/kg），精胺和亚精胺则有较高含量。在贮存期间，组胺也基本检测不到或含量极低，精胺和亚精胺的含量随着时间的延长而持续下降，尸胺、腐胺和酪胺的含量则随时间上升，因此常基于尸胺、腐胺和酪胺3 种生物胺含量的总和建立鸡肉的新鲜度评价指标 [2,31-32]。
Vinci等 [2]对新鲜鸡胸肉中生物胺在4 ℃贮藏条件下的变化情况进行了研究，精胺和亚精胺随着时间稳定下降，而尸胺、腐胺和酪胺的含量随着时间增加，其中尸胺上升速率最快，含量最高，可作为评价鸡肉新鲜度的指标。Silva等 [9]对贮藏温度为（4±1） ℃的鸡胸肉和鸡大腿肉中生物胺的变化情况进行了研究，并分析了生物胺含量的变化与pH值和贮存时间的关系。精胺和亚精胺的检测结果与Vinci等 [2]的相同，二者含量随时间的延长呈线性下降，是鸡肉中主要存在的生物胺；腐胺、尸胺、酪胺和组胺均被检出。作者基于鸡肉中生物胺的形成情况分析了生物胺指标BAI和QI对鸡肉的适用性，发现鸡肉样品的品质在达到腐败限值之前就已经恶化，这2 个指标不适合用于评价鸡肉新鲜度。由于精胺和亚精胺的含量变化与时间有良好的相关性，因此作者提出以亚精胺和精胺的比值为指标评价鸡肉的新鲜度，评价方法为：亚精胺/精胺的值＜0.50，新鲜；0.50～0.70，可接受；＞0.70，腐败。
Balamatsia等 [31]对4 ℃贮藏温度下有氧和气调（70% N 2和30% CO 2）包装鸡胸肉中生物胺的形成进行了研究，精胺和亚精胺含量的变化情况与Silva等 [9]的研究结果一致；腐胺和尸胺是鸡肉贮藏过程中主要存在的生物胺，该二胺的含量随贮存时间的延长而增加；组胺在第11天后才被检出；酪胺在贮存过程中含量较低。作者认为含量一直处于下降趋势的精胺和亚精胺不能用于评价鸡肉新鲜度，而BAI（BAI＝腐胺＋尸胺＋酪胺）更适合作为评价指标，最后基于感官和微生物分析，建议将96 mg/kg＜BAI＜101 mg/kg定为新鲜鸡肉评价范围，但作者认为仍需要大量实验研究来确定这一方法的准确性。Fraqueza等 [6]以生物胺指数BAI（BAI＝腐胺＋尸胺＋酪胺）对（0±1） ℃时气调包装火鸡肉的新鲜度进行了评价，发现BAI值与微生物参数有良好的相关性。贮藏过程中尸胺、腐胺和酪胺含量变化情况与Vinci等 [2]的分析一致，尸胺与微生物参数有良好相关性。作者认为尸胺和BAI都可用于气调包装火鸡肉新鲜度的评价，但未给出评价限值。Ivanov等 [32]对2 种贮藏温度（（5.0±1.0） ℃和（1.0±1.0）℃）下的鸡胸肉和鸡大腿肉样品中生物胺进行了分析，检测结果与Vinci等 [2]的略有不同，尸胺、腐胺和酪胺的含量均随时间的延长而增加，但含量变化最明显、上升最快的是酪胺而不是尸胺，组胺未被检出。最后作者基于菌落总数和感官评分提出以BAI为指标评价鸡肉新鲜度，评价限值为：＜10 mg/kg，新鲜；10～20 mg/kg，可接受；＞20 mg/kg，腐败。
与肉类腐败相关的生物胺的形成会受到肉的品种、质地和贮存条件等的影响，因此用于评价肉类新鲜度的生物胺指标也不尽相同。研究表明，与肉类腐败相关的生物胺主要为腐胺和尸胺。组胺是鱼肉腐败进程中的特征性生物胺，在含丰富组氨酸的红肉类鱼中含量较高，目前常用于评价鱼肉新鲜度的生物胺指标有QI、BAI（BAI＝组胺＋腐胺＋尸胺＋酪胺）、尸胺和腐胺，其评价限值受鱼种、贮藏温度和包装条件的影响较大。尸胺和腐胺是影响猪肉腐败进程的主要生物胺，常用于评价猪肉的新鲜度。酪胺是导致牛肉新鲜度下降的关键生物胺，常与尸胺、腐胺一起作为评价牛肉新鲜度的生物胺指标。与鸡肉腐败相关的生物胺主要是尸胺、腐胺和酪胺，常以BAI（BAI＝腐胺＋尸胺＋酪胺）为生物胺指标评价鸡肉新鲜度。目前，鱼肉中以生物胺为指标的新鲜度评价方法已趋于完善，猪肉和牛肉中生物胺指标新鲜度评价限值建立的报道仍较少，而鸡肉中的生物胺指标及评价限值尚存在争议，还需通过进一步的实验进行研究和确定。
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Formation of Biogenic Amines during Meat Storage and Their Application in Assessment of Meat Freshness
YANG Chunting, ZHAO Xiaojuan*, BAI Weidong
(College of Food Science and Technology, Zhongkai University of Agriculture and Engineering, Guangzhou 510225, China)
Abstract：The formation of biogenic amines is closely related to the spoilage process during meat storage. Biogenic amines are often used as a chemical parameter for meat freshness evaluation. This article outlines the current knowledge about the formation of biogenic amines and its relationship with meat spoilage during storage and reviews the biogenic amine indices and the current methods to evaluate the freshness of four common meats including fish, pork, beef and chicken. In the end, we conclude this review by summarizing and discussing the current status and future research focus of biogenic amine indices for meat freshness evaluation.
Key words：meat; biogenic amine; formation; freshness
DOI：10.7506/rlyj1001-8123-201701010
中图分类号：TS201.6
文献标志码：A
文章编号：1001-8123（2017）01-0055-05
引文格式：
杨春婷, 赵晓娟, 白卫东. 肉类中的生物胺形成及其在肉类新鲜度评价中的应用研究进展[J]. 肉类研究, 2017, 31(1): 55-59. DOI:10.7506/rlyj1001-8123-201701010. http://www.rlyj.pub
YANG Chunting, ZHAO Xiaojuan, BAI Weidong. Formation of biogenic amines during meat storage and their application in assessment of meat freshness[J]. Meat Research, 2017, 31(1): 55-59. (in Chinese with English abstract) DOI:10.7506/ rlyj1001-8123-201701010. http://www.rlyj.pub
收稿日期：2016-07-15
基金项目：广东省科技计划项目（2016A040403116）；广州市科技计划项目（201604020021）；广东省高等学校优秀青年教师培养计划资助项目（YQ2013097）；仲恺农业工程学院研究生科技创新基金资助项目（KJCX2016003）
作者简介：杨春婷（1993—），女，硕士研究生，研究方向为电分析化学与食品安全检测。E-mail：13726740603@163.com
*通信作者：赵晓娟（1980—），女，副教授，博士，研究方向为电分析化学与食品安全检测。E-mail：xiao0692@163.com